Auf der schroffen Insel Berk, wo seit Generationen eine erbitterte Feindschaft zwischen Wikingern und Drachen wütet, erweist sich Hicks (Mason Thames, For All Mankind) als Außenseiter. Der einfallsreiche, jedoch unterschätzte Sohn von Häuptling Haudrauf (Gerard Butler, der seine Sprechrolle aus der Animationsreihe nun auch vor der Kamera verkörpert) widersetzt sich jahrhundertealten Traditionen, als er sich mit dem gefürchteten Nachtschatten-Drachen Ohnezahn anfreundet. Ihre außergewöhnliche Verbindung enthüllt nicht nur die wahre Natur der Drachen - sie stellt die Werteordnung aller Wikinger in Frage.